植物生物多样性和生态系统功能

生物多样性促进和稳定生态系统功能和服务的供应，如生物量生产、养分循环过程和土壤碳储存等。农业系统的生物多样性水平较低，对病原体和害虫以及对包括干旱在内的胁迫十分敏感。集约化农业中使用化肥和农药不仅会对环境造成负面影响，而且对作物生产本身也有负面影响。一项研究指出，即使在远离使用地点的很远的地方仍可能发现所用的农药，其积累在土壤和食物链中，威胁生态系统安全，对人类健康也有毒性影响。为了保证不断增长的全球人口粮食安全，不能继续采用损害农业发展所依赖的自然资本的方式来增加作物产量。通过生态强化（Ecological intensification）以支持生态系统服务被认为是维护粮食安全的可持续性选择，这将使持续不断依赖合成物质投入的全球农业集约化生产实现过渡。

虽然目前大多数植物多样性研究关注地上部机制，但越来越多的证据表明，多样性可以影响土壤微生物群落，进而促进地上和地下部生态系统的功能。近年来，作者对土壤微生物多样性如何与土壤生态系统功能联系的理解有所增加，植物-土壤反馈的重要性日益清晰，生物多样性科学揭示了不同维度的多样性与生态系统功能间联系，但这三个领域如何相互联系还有待研究。对生态系统功能的机理认识是当前生态系统研究的一个关键问题，这种机理也有利于农业研究，以便设计和制定农业多样化发展方案和相应的规则。在这里，作者描述了如何利用生物多样性研究成果来指导农业多样化计划，这些计划不仅依赖于物种多样性，而且依赖于它们的组成和特性，从而有效地利用植物-土壤反馈和相关的生态系统功能的最新知识。在这些领域的交叉点上可以发现需要弥补的关键知识缺口，以理解如何利用植物多样性，通过植物导向机制和由地下微生物群落介导的机制来指导可持续农业发展。

图1 植物生物多样性驱动和稳定生态系统功能，如生物量生产、土壤碳储存、真菌病原体稀释和昆虫与食草动物

多种机制促进了正的BEF关系。对100多个生物多样性试验的多元分析一致表明，物种多样性提高了初级生产力，这是因为选择效应和互补效应共同在发挥作用。Barry等人将补偿作用分为资源分异(如通过不同的根系下扎深度)、生物反馈(如传粉者的寄主)和非生物促进(如通过微气候)。生物多样性还可能通过提高对气候变化等胁迫因素的抵抗力和恢复力，促进生态系统的稳定性和生产力。

由于稀释效应，生物多样性的增加往往可以降低病害风险，特别是当由干扰造成生物多样性丧失时。此外，生物多样性丧失后宿主群落组成的变化解释了稀释效应所发生的时间，而不是物种丰富度本身。在一项草原的研究表明，变暖和氮富集导致物种丧失比随机的物种丧失更能促使病害的发生。Cappelli的结果表明，氮诱导的生长缓慢和抗病物种的损失是这一机制的潜在解释。Meta分析证实，稀释效应是多样性梯度与物种损失存在相关关系的主要因素。总之，这些研究突出了植物多样性与减少病害之间的相关性及其与其他全球变化驱动因素的联系。

生物多样性在提供生态系统功能和服务方面的相关性随着空间和时间尺度的增加而增加。随着尺度的增加，多样性群落的保险假说（Insurance hypothesis）和互补效应的相互作用变得更加重要，这可能是由于环境条件的时空变化影响了胁迫强度。未来的研究应重点关注生物多样性对生态系统功能的多个维度及其潜在机制的影响。

植物多样性的直接作用提高农业生态系统可持续性

生物多样性所提供的许多生态系统功能，如授粉、控制杂草或抑制病害等对农作物生产具有重要作用，因此也可被归类为农业生态系统服务。现代农业通过大量使用化肥和杀虫剂使得产量在短期内大幅度提高，在这种情况下，增加物种只可能会对生产力带来有限的好处。通常，多样化种植体系并不能提高主作物的产量，但可能会改善生态系统的功能，并减少对农药、灌溉或施肥的需求。即使从单作变为两物种间作，作物多样化也可以降低病害水平。此外，功能多样性是农业生态系统多功能的一个重要预测指标，包括抑制杂草、减少氮流失、供应无机氮、增加地上生物量或产量。在图2中，作者概述了几种在农业系统增加空间和时间植物多样性的方法。

图2 时间和空间上的农业多样化种植体系

尽管有证据表明，任何多样化措施都有助于提供一些生态系统功能，但缺乏一个总体框架，以在不降低产量的情况下实现多种生态系统功能的最大化。从农民的角度来看，这些权衡可能决定了如何有效地管理多样化种植体系。通常，生态系统功能的提供部分取决于群落中每个物种的丰度及其提供这一功能的能力。由于不同的物种能够支撑不同的生态系统功能，多样性体系可能会使群落提供的某一特定功能的能力稍微降低，但能够维持多种生态系统功能，单作群落则会最大化某一特定的功能，而牺牲其它功能。

因此，在农业生态系统中，如果需要强化某种特定的功能，那么就应该将重点放在能够有效支持这一功能的物种上。然而，物种间的互补机制，如促进作用可以在群落水平上提供更高的生态系统功能。这意味着，在农业生态系统中，农业生产是将主要的功能最大化，多样化体系中额外物种的特性和丰富度是在不降低产量的同时能够提高多种生态系统功能的关键。这需要明确定义特定农业生态系统的目标功能，并相应地选择作物组合。通常情况下，单个物种在其所能提供的生态系统功能和服务方面存在着权衡。Wagg等人通过田间试验表明，豆科作物在获得营养丰富的生物量的同时也会使土壤固持硝酸盐能力降低，而且易受潜在的土壤致病真菌的影响，而十字花科作物在抑制潜在的病原体的同时也抑制有益微生物。一个好的多样化种植方案需要包括增强目标功能的物种和支持作物提供高产(互补效应)的物种。例如，多样化体系可以加强病虫害控制，但往往以牺牲作物产量为代价，这种权衡可以通过加入豆科植物来缓解。因此，虽然在物种和群落水平上，不同生态系统功能之间可能会发生权衡，但可以通过特定作物组合和农业管理措施来缓解这一权衡，从而实现多赢。类似的原理也可能适用于不同品种的混作中。

BEF关系通常会随着时间的推移而加强，在Cedar Creek自然历史区进行的时间最长的生物多样性试验就是一个例子。同样，单作的负面影响也会随着时间累积，例如害虫群落增加导致产量下降。因此，在较长的时间尺度上，目标生态系统功能和作物产量之间的权衡可能变得不那么重要。作者认为，以一年生作物为主的农田生态系统会面临更强的产量与其它功能的权衡，因为耕作制度和每年的收获可能会破坏物种促进作用的积累，而在牧场或农林复合系统等多年生农业生态系统中，这种权衡可能会随着时间的推移而减弱。

植物多样性影响土壤微生物群落

地下部BEF过程包括资源分配、分解、病原菌的稀释以及互惠共生真菌和/或细菌物种的选择，进一步了解这些机制对发展可持续农业至关重要。有益土壤微生物可以提高植物养分获取、防御、抗逆性、群落养分获取和生产力。在农业系统中有针对性地使用有益土壤微生物可以降低农业化学品投入，减少相关的环境和社会经济成本。然而，由于耕作、化学输入和作物轮作模式等所产生的破坏性影响，以及低植物多样性所导致的潜在影响，农业土壤通常存在很少的微生物共生体。植物多样性对土壤微生物多样性的调节作用已被广泛认可，但人们对植物多样性影响土壤微生物多样性的调节作用却知之甚少。

多项研究表明，植物物种对土壤微生物群落具有不同的影响。许多植物性状与根系微生物多样性有关，例如物种特定的根系分泌物影响根际和土壤的微生物；植物功能群(如豆科植物的结瘤细菌)可以解释土壤微生物组的变化；植物生产力、生理过程和根系构型与根系微生物群落的多样性有关。对不同野生植物根系微生物群落的研究表明，寄主系统发育可以塑造根系微生物群落。植物种类与有益微生物互作的能力也可能不同，有研究表明，不同的植物种类会影响土壤中真菌与细菌的比例，植物-微生物相互作用是植物多样性对土壤功能影响的一个组成部分。

不同的植物物种间具有不同的土壤微生物群落，表明地上多样性是影响地下微生物多样性的主要因素。最近的一项温室实验表明，植物-土壤微生物相互作用的强度可能会随着前茬植物对土壤状况影响的时间而变化，这表明植物-土壤相互作用时间在决定物种互作强度方面的重要性。植物物种功能组合还可以预测AMF的群落组成，邻近植物也可以通过遗留效应影响AMF群落，这对于通过轮作实现多样化的管理方案具有借鉴意义。此外，非生物因素也可以通过遗留效应对植物-微生物相互作用产生影响。在单作或竞争体系中，干旱通过对土壤微生物群落的长期影响改变了植物-土壤反馈过程。综上所述，要了解植物-微生物相互作用是如何随着时间的推移而变化的，必须考虑前茬植物群落的遗留效应以及相关的非生物因素。

土壤微生物多样性对生态系统功能的影响

土壤微生物多样性可能直接或间接影响植物的相互作用（图1）。尽管生活在土壤中的微生物占陆地生物量很大一部分，并且在生物化学循环中具有重要作用，但近年来才取得了一系列重要进展。例如，有研究发现了一种调节土壤N₂O的微生物群，并发现了能够完全将氨氧化为硝酸盐的氨氧化微生物。

关于微生物多样性与土壤功能之间的关系，有观点认为，如果土壤微生物群落多样性与土壤功能由系统发育受限的微生物群控制，则微生物群落多样性与土壤功能之间存在正相关关系。然而，最近的研究对这一观点提出了质疑，因为一些研究发现土壤碳循环过程，例如凋落物分解和微生物碳利用效率的变化主要取决于微生物群落组成。土壤微生物的多样性可能会影响土壤的养分循环过程和物理结构，例如团聚体的形成，从而降低土壤侵蚀危害，对土壤肥力和保水方面具有重要作用。一些研究表明，生物多样性水平越高，多功能水平也越高。因此，越来越多的证据表明，土壤微生物多样性与土壤功能对可持续农业发展至关重要，包括抑制病原菌、分解植物残体、促进养分循环和减缓温室气体。Bender等人在综述中提出了一种“土壤-生态工程”方法，以提高土壤生物过程，确保农业生态系统的产量，同时减少对外部输入的需求。该方法旨在通过调控具有特定生态系统功能的土壤生物群，提高生态系统整体的生物多样性。

作者提出了植物群落如何影响土壤微生物群落以促进土壤中碳固存的机制。长期试验有助于人们了解碳循环在不同管理措施下的变化。例如，为评估植物多样性对生态系统功能的影响而开展的Jena实验指出，增加植物群落多样性可以提高土壤碳储量。虽然植物分泌物和根系生物量是土壤碳的主要来源，但土壤微生物是碳固持的驱动因素。以前人们认为化合物的抗性和物理保护是控制土壤碳储量的主要因素，但最近的研究突出了微生物源有机质在控制土壤碳储量的重要性。当微生物分解代谢输入土壤中的碳（即凋落叶、根系分泌物或土壤中存在的碳化合物）时，其中一部分被微生物同化，用于其生长，由此产生的生物量可以通过微生物分泌物或死亡残体促进土壤有机碳库（图3）。与物种数较低的群落相比，多样性高的微生物群落会分配更多的碳用于与呼吸相关的生长过程。如果植物多样性或其他管理措施提高了土壤微生物多样性，则可以通过提高微生物群落的生长效率来固定更多的碳（图3）。最新理论表明，微生物介导的有机质形成与土壤有机质分子功能多样性、空间异质性和时间变异有关。分解多样性较高的碳化合物需要更高的代谢成本，从而导致更多的碳留在土壤中。新的研究证实，细菌群落组成解释了微生物生长过程中新形成的有机质的特性，而在一项控制微生物多样性的模式土壤研究中，更复杂的群落产生了更持久的有机质。这些发现表明，可以通过最大限度的增加生物多样性来提高农业土壤中有机质持久性，从而增加土壤的碳储量。

图3 植物生物多样性对土壤碳循环的影响

实现农业生态系统的多样性

研究表明在物种数较少的群落中增加物种可以得到最大的收益。在植物多样性受到严格控制的单作农业体系中，通过增加不同时空尺度上的多样性可以提高生态系统功能（图2）。植物多样性的地上和地下部机制具有提高可持续农业的潜力，但其收益也取决于其他管理措施，包括保护性耕作、作物残茬重复利用和综合病虫害管理，这些做法已经得到了更广泛的研究。

正如Torralba等人的meta分析结果，通过将乔木或灌木纳入作物生产体系中，农林复合系统（图2）可以降低土壤侵蚀，提高土壤肥力，并提高其它生物类群的生物多样性。在农田中，不同品种的作物（图2）混作可以得到多种收益，例如小麦或水稻的品种混作可以减少病害胁迫。一项meta分析表明，品种混作可以提高玉米和豆科作物产量，也可以提高小麦、燕麦、大麦产量。具有不同功能的品种组合可能会实现稳定的高产，例如，具有不同生根策略的小麦品种混作可以提高生产力，但其他性状的多样性组合并未提高生产力，甚至会产生负面影响。Meta分析指出，相比于与多品种随机混作，增加功能多样性可以大幅度提高体系产量。

在经典的玉米、南瓜和豆科“三姐妹”混作中，产量增加主要来源于互补效应，多样性的正效应在一定程度上是由土壤微生物群落的变化介导的。在混作体系中包含非豆科作物可以减少养分的淋洗。总的来说，具有互补性状的作物混作可能会带来最大的收益。

时间尺度上的多样化的种植体系主要有套作和轮作，也包括在主作物行间种植覆盖作物。根据一项全球meta分析的结果显示，套作通过在一种作物生长后期种植另外一种作物，可以减少作物之间由竞争等产生的负效应。作物轮作是一种常用的种植体系，可以防止随着时间的推移产生病虫害积累，并可以优化资源利用，避免自毒效应。在作物轮作周期内结合覆盖作物可以减少土壤侵蚀和养分流失，提高土壤碳、氮含量和微生物生物量，有助于维持土壤质量和生产力。Garland等人最近对欧洲各地农田进行的一项研究表明，轮作的效益会随着物种多样性的增加而提高。因此，作物轮作对于可持续农业生态系统至关重要，但化肥和农药投入和专用机械发展，再加上经济市场趋势缩短和简化了轮作周期，往往对作物产量产生负面影响。

多样化措施可以结合使用。例如，采用“push-pull”方式结合两个空间尺度上的多样性可以有效减少天敌危害。将具有防虫作用的服务作物与主要作物混合种植可以驱逐害虫（push），同时在农田周围种植另一作物品种引诱害虫（pull），从而达到防范虫害的作用。同时增加空间和时间尺度上多样性的措施可能带来较大的收益，在作物轮作中结合多种覆盖作物，可以比简单的物种混作提供更多的生态系统功能。虽然现在有许多在不同的时空尺度和不同的地理背景下成功应用多样化种植的例子，但类似于BEF研究中大规模的跨国农业研究计划，如欧洲BIODEPTH网络、全球营养网络或欧洲氮倡议都还比较少。

未来的发展方向

越来越多的证据表明，促进农业系统植物多样性可以提高土壤微生物多样性，而地上和地下部多样性的共同作用可以强化和维持可持续种植系统所期望的生态系统功能。然而，如下文所述，仍然存在两个主要的研究难点。

土壤微生物多样性的环境依赖性与土壤生态系统功能的关系。土壤微生物多样性能够促进单一土壤生态系统功能和整体的多功能性，植物种类对土壤微生物的影响受功能性状、植物功能型和根系分泌物的影响。因此，可以利用植物来优化土壤微生物群落，从而促进生态系统的功能。然而，由于环境依赖性，预测植物-土壤反馈结果仍然存在较大的困难。例如，细菌多样性仅在湿润土壤中促进了碳利用效率，而AM真菌群落在干旱条件下可能降低碳利用效率。因此，需要进一步的研究来明确土壤中BEF关系的机制，确定这种关系的环境依赖性。全球变化，特别是气候变化，可能会破坏土壤微生物和植物之间的相互作用。了解多样性效应背后的机制对于预测全球变化如何影响植物-土壤反馈、设计适应全球变化的农业生态系统至关重要。

社会-生态可持续性：在农业生产中应用生态原理。可持续的农业生态系统是自然和社会科学的结合，其建立需要更多的生态学和科学技术知识。在一篇综述中，Foley等人建议，为了有效地促进和保护生物多样性，公众、决策者和农民应该参与其中。确保社会-生态系统可持续性的重要障碍是缺乏获取资源的途径，因此，公共和私人投资以及国家和国际政策在决定农民实施可持续农业措施方面发挥关键作用。此外，未能规范农业环境成本保护了少数精英群体，限制了农业多样化发展。然而，全球范围内的小农生产发挥着战略作用，他们为20多亿人提供生计，并生产了撒哈拉以南非洲和亚洲地区约80%的粮食，而他们仅占据全球12%的农田面积。那些通过联邦公共项目进入合作社销售产品的农民，他们的土地拥有更大的生物多样性，能够增加家庭粮食自给自足，提高农田土壤有效磷含量。这些结果表明了公共政策通过将生产权与获得健康食品的权利联系起来，以支持农业生态生产系统的重要性。

公共政策应鼓励发展多样化的种植制度。要做到这一点，可以致力于创建具有价格溢价和稳定需求的当地市场，让农民提前计划并更好地预测收益。此外，将农业补贴与多样化种植措施相结合的政策应更广泛的推广和调整，以适应最新的研究现状。这需要农业领域的所有利益主体和决策者进行思维模式的转换，在短期内将重点转移到生产效率/利润之外。要成功地发展多样化的农业生态做法并实施能够促进这些做法的政策，就需要尽早让农民和其他利益相关方参与进来。

直接将BEF研究应用于农业中可能存在困难，许多农业物种已经部分丧失了与微生物共生的能力，这是因为微生物提供的服务已被外部物质输入所取代。因此，未来植物育种研究的重点应是促进植物-微生物互作和对BEF关系具有重要作用的植物互作。

此外，施肥或耕作方式本身会影响土壤微生物群落，可能会减弱植物与微生物之间的相互作用，促进温室气体排放。与此同时，通过技术支撑、相应政策支持、公平和稳定的市场，以及将BEF研究与农业研究相结合，可以促进可持续性社会-生态系统的实施。

结论及展望

本文旨在将生物多样性研究与植物和微生物生态学联系起来，以了解植物多样性如何用于指导农业环境中地上和地下生态系统的功能。作者综述了植物多样性对地上生态系统功能的影响，为可持续农业发展提供了理论和实证支持。然而，在地下部生态效应如何能够促进农业可持续性方面，仍然存在很多需要解决的问题，例如与地下生态过程有关的不同管理措施的有效性，以及在制定可持续农业战略时应考虑到的非生物、生物和文化方面的环境依赖性。然而，鉴于目前全球对发展可持续农业的迫切需求，将来可以通过作物多样化种植来调控土壤生物多样性，并以此为基础发展高产高效、环境友好的多样化种植体系。